Inizia con un incontro tra il Ministro della Magia e il nuovo Primo Ministro inglese dei Babbani. Il precedente Ministro della Magia Cornelius Caramell è stato forzato a rinunciare, sostituito da Rufus Scrimgeour.
Il capitolo si basa in parte sul flashback del Primo Ministro, che ricorda come, subito dopo essere stato eletto, Caramell fosse venuto a visitarlo e informarlo dell'esistenza del mondo della magia. Egli quindi ricorda numerose altre visite di Caramell durante gli ultimi all'ufficio del primo ministro, Caramell presenta Scrimgeour e il Primo Ministro è informato che i numerosi disastri recenti nel mondo dei Babbani sono collegati a Voldemort e ai suoi seguaci.

Narcissa Malfoy e Bellatrix Lestrange si recano nella casa di Severus Piton, dove è presente anche Codaliscia, mandato lì da Voldemort per assistere Severus. Bellatrix litiga con Piton perchè non lo considera un servitore devoto in quanto in sedici anni è sempre stato sotto l'ala protettiva di Albus Silente, dopo la discussione, Narcissa e Piton parlano di qualcosa che Draco deve fare a Hogwarts per volere di colui-che-non-deve-essere-nominato, qualcosa in cui nessuno è mai riuscito (neppure Lord Voldemort), inoltre Narcissa fa suggellare a Piton un "giuramento indistruttibile" nel quale Severus Piton giura di tenere d'occhio Draco e nel caso che lui perisca nel compiere il volere del Signore Oscuro di terminare lui stesso la missione. Piton stringe le mani di Narcissa fra le proprie e Bellatrix le tocca con la bacchetta magica. Il giuramento indistruttibile è fatto.
Albus Silente si reca a casa dei Dursley e informa Harry che la casa di Sirius Black , l'elfo domestico Kreacher, Fierobecco e tutte le proprietà di Sirius potrebbero appartenere a lui se accetta di prenderle. Con un suo no, passerebbero a Bellatrix Lestrange, infine Harry accetta. Harry per provare di essere l'erede di Sirius impartisce un ordine all'elfo domestico Kreacher e questo lo esegue. Un incantesimo impediva ai non purosangue di ereditare i beni dei Black, ma Sirius aveva trovato un modo per eluderlo. Harry manda il suo elfo domestico Kreacher a lavorare ad Hogwarts e affida Fierobecco(ora chiamato Witherwings) ad Hagrid. Prima di partire Silente ricorda ai Dursley di attendere una breve visita da Harry prima del suo diciassettesimo compleanno. Harry abbandona la casa degli zii ed è diretto alla tana.
Silente ha una mano ferita, in cancrena , dovuta probabilmente alle conseguenze dello scontro al Ministero. Silente ha chiesto ai Dursley di accogliere di nuovo Harry prima che compia 17 anni, in questo modo la protezione di sangue a Privet drive persisterà. La protezione comunque cesserà di esistere quando Harry compirà 17 anni ovvero un anno dopo.

Arthur Weasley è stato promosso capo di un dipartimento che si occupa di ripulire il "mercato" da falsi "dispositivi di protezione" contro Voldemort e i Mangiamorte...
Fleur Delacour sta ancora dai Weasley e lei e Bill Weasley progettano di sposarsi. Anche Hermione è ospite della Tana. Harry, Ron ed Hermione ricevono i loro risultati dei G.U.F.O. Questi sono i voti di Harry:
Astronomia: accettabile
Cura delle creature magiche: oltre ogni previsione
Incantesimi: oltre ogni previsione
Difesa contro le arti oscure: eccezionale
Divinazione: scadente (bocciato)
Erbologia: oltre ogni previsione
Storia della magia: desolante (bocciato);
Pozioni: oltre ogni previsione
Trasfigurazione: oltre ogni previsione
I risultati appaiono buoni, ma Harry teme che il suo sogno di diventare un Auror sia svanito. Avrebbe avuto bisogno di un Eccezionale in Pozioni perchè Piton lo accettasse al corso di Pozioni Avanzate, ossia una delle materie richieste nel M.A.G.O. per gli Auror.
Ron ha voti simili (bocciato in Storia della Magia e Divinazione), ma senza "Eccezionale" mentre Hermione, come ci si aspettava, riceve 10 "eccezionale" e una "Oltre ogni previsione" in Difesa contro le Arti Oscure.
Tutti e tre sono passati al livello del G.U.F.O.
Harry informa Ron ed Hermione della profezia che lo riguarda, che Silente gli aveva rivelato qualche mese prima (nel quinto libro).

A questo punto vi sono molte morti e sparizioni. Igor Karkaroff è morto, ucciso dai Mangiamorte e Olivander, il costruttore di bacchette, è scomparso.
Arrivano da Hogwarts le lettere con la lista dei libri per il prossimo anno scolastico, e Harry scopre di essere il nuovo capitano della squadra di Quidditch del Grifondoro. Harry si reca, con l'intera famiglia Weasley, a Diagon Alley per acquisti, dove incontra Rubeus Hagrid e fa un brutto incontro con Draco Malfoy e sua madre Narcissa. Harry vede Malfoy dalla sarta Madama McClan e i suoi sospetti aumentano quando Malfoy si allontana quando la venditrice di vestiti cerca di tirargli su una manica. Harry crede che Malfoy possa nascondervi il Marchio Nero, un segno che indica l'appartenenza ai Mangiamorte. In seguito, la famiglia si reca dai "Tiri Vispi Weasley", un negozio di scherzi di grande successo, non solo per gli scherzi, ma perchè si vendono anche cappelli incantati di protezione, mantelli e guanti per il Ministero (presumibilmente per proteggersi dalla guerra, dato che quegli strumenti riflettono gli incantesimi). Draco fa una deviazione a Notturn Alley, dove visita il negozio Magie Sinister. Malfoy minaccia Sinister dicendo che un amico di famiglia, Fenrir Greyback, capo dei lupi mannari, gli avrebbe fatto una visitina se non gli avesse riparato un certo oggetto. Malfoy gli dice anche di tenergli da parte un altro oggetto senza venderlo e di non riferirlo a nessuno.

Harry rivela i suoi sospetti ai due amici dicendo che Draco è ora un Mangiamorte. Racconta loro che quando Madama McClan provava a tirare su la manica di Draco egli l'aveva strattonata; inoltre aveva fatto vedere qualcosa a Sinister che fece sì che prendesse Malfoy molto seriamente. È solo un lontano sospetto, ma il lettore sa che Narcissa aveva detto qualcosa del tipo "a Draco è stato affidato un compito".
Ginny Weasley ha anche un nuovo animaletto domestico, un "Pygmy Puff" (alla lettera, un "piumino nano") chiamato Arnold. Più tardi nell'Espresso di Hogwarts, Harry e Neville sono invitati a cenare col professor Slughorn. Quando arrivano, trovano un gran numero di persone, inclusa Ginny Weasley e Blaise Zabini, un Serpeverde dello stesso anno di Harry. Gli studenti qui sono tutti legati a maghi e streghe famosi, salvo Ginny, invitata perchè Slughorn ha apprezzato la maledizione che lei aveva lanciato prima. Slughorn interroga tutti loro (Harry, Neville, Ginny, Zabini, Cormac McLaggen e Marcus Belby). All'uscita Harry coglie l'occasione per infilarsi, dietro a Zabini (con il Mantello dell'Invisibilità) nello scompartimento dei Serpeverde dove c'è Draco... Il quale fa intuire agli altri Serpeverde (tra cui Pansy Parkinson: la sua attuale fidanzata) che Lord Voldemort gli ha affidato un compito. Rivela inoltre che potrebbe non essere più ad Hogwarts l'anno prossimo, perché è passato ad "affari maggiori e migliori". Harry ascolta...ma Draco si accorge della sua presenza e, arrivati alla stazione di Hogsmeade, quando gli altri hanno lasciato lo scompartimento, lo colpisce con un "Pietrificus Totalus" (Incantesimo delle Pastoie Total-Body), coprendolo con il suo stesso mantello, affinché non venga trovato subito. Per completare l'opera gli tira un colpo in faccia e lo lascia lì. Harry non può muoversi né parlare e il treno sta per ripartire per la stazione di Londra...

Harry è salvato da Tonks, che ripara il suo naso rotto ed evoca un Patronus per mandare al castello la notizia che Harry è al sicuro. In questo modo Harry scopre come comunicano gli appartenenti dell'Ordine della Fenice, ma nota anche che la forma del Patronus di Tonks è cambiata: adesso è un animale quadrupede. Tonks è ancora molto tormentata dalla morte di Sirius ed il suo aspetto ne risente molto (non ha più i capelli rosa). Perciò, Harry sospetta che Tonks fosse innamorata di Black. Quando arrivano all'entrata di Hogwarts, Piton apre le porte e non perde occasione per punzecchiare Harry mentre lo scorta alla Sala Grande, togliendo 70 punti ai Grifondoro. Harry non riferisce le azioni di Malfoy per vergogna e per orgoglio. Harry dentro di sè pensa che se c'è qualcuno che dovrebbe sentirsi colpevole per la morte di Sirius è proprio Piton (perchè continuando ad accusare Sirius di non fare niente per l'Ordine lo ha spinto ad essere avventato la sera in cui è morto al ministero) e anzi Piton è l'unico che davvero non può dirsi dispiaciuto della dipartita di Sirius. Al banchetto vengono spiegate le nuove misure di sicurezza per rendere Hogwarts un posto ancora più affidabile. Dopo la festa (che Harry perde per alcuni secondi), Silente annuncia che il professore Horace Slughorn sarà il nuovo Maestro di Pozioni, e che Piton otterrà il posto di Difesa contro le Arti Oscure.
Hagrid dice al trio che ha fatto tardi per andare a trovare Grop (il fratellastro gigante che ora vive in una caverna su una montagna) e che, dato che il "fratellino" è un tantino più socievole che in futuro progetta di farlo diventare suo assistente. Harry e Ron si guardano in maniera significativa e quando Hagrid li saluta dando loro l'appuntamento alla lezione della mattina dopo, Ron e Harry realizzano che nessuno di loro (nemmeno Hermione) ha scelto di continuare Cura delle Creature Magiche, il che potrebbe dare un dolore a Hagrid.

Le speranze di Harry di diventare un Auror sono di nuovo realizzabili. La McGranitt comunica a Harry che, con Slughorn insegnante di pozioni, può continuare anche con una "o". Sfortunatamente per Hagrid, Harry, Ron e Hermione non continuano Cura delle creature magiche. La Professoressa McGranitt dà ad Harry un elenco di nuove reclute di Quidditch perché le metta alla prova.
Nella lezione di Difesa contro le Arti Oscure, la classe inizia a studiare la magia non-verbale, allo scopo di lanciare incantesimi senza parlare. Piton provoca Harry che si difende scaraventando il professore contro l'armadio; subisce così la prima punizione (dovrà presentarsi il sabato sera nell'ufficio del professore).
La lezione di Pozioni è molto più piacevole ora che Piton è andato, con Hermione che guadagna trenta punti per i Grifondoro. Slughorn è contento che Hermione sia una brava strega, sebbene sia di origine Babbane; anche Lily Evans Potter era trai suoi studenti preferiti (egli preferisce i mezzosangue).
Slughorn ha anche mescolato sulla sua scrivania la pozione Felix Felicis (vuol dire "fortuna della fortuna" in latino), che rende fortunati per un periodo di circa un giorno (senza abusarne perché è tossica se presa in dosi elevate). Il nuovo professore Slughorn mette in palio una bottiglietta di Felix Felicis come premio per una gara di pozioni che si sarebbe tenuta durante la lezione stessa. Tutti i ragazzi si impegnano al massimo per assicurarsi la pozione che regalerà loro un "giorno perfetto".
Credendo di non poter frequentare il corso di Pozioni, Harry non aveva acquistato il libro di testo: per questo, Slughorn gli presta una copia usata del libro "Pozioni Avanzate" (custodita nell'armadio dell'aula) e la cosa si rivela oltremodo utile quando Harry scopre che il precedente proprietario ha scritto sulle pagine numerose annotazioni per la preparazione della pozione.
Il risultato è che Harry riesce a preparare una pozione perfetta e vince la bottiglietta di Felix Felicis.
Esaminando il libro nella Sala Grande, Harry scopre una scritta che, in una calligrafia identica a quella delle "istruzioni alternative", dice: "Questo libro è proprietà del Principe Mezzosangue".

Harry continua a ottenere risultati eccezionali in Pozioni grazie alle scritte dal Principe nel libro "Pozioni Avanzate", ma l'attenzione si sposta immediatamente sulla prima "lezione privata" con Silente, che si tiene il sabato sera (la punizione con il professor Piton viene pertanto spostata alla prossima settimana). In realtà non si tratta di una vera e propria lezione: il Preside vuole mostrare a Harry qualcosa sul passato che ha a che fare con la profezia. Harry e Silente entrano attraverso il Pensatoio nei ricordi di un certo Bob Ogden (Silente versa i ricordi di Ogden nel Pensatoio da una bottiglietta di cristallo).
Ogden è in missione per conto del Ministero. La casa è abitata da un certo Gaunt (che in inglese significa "desolato, magro, squallido") e dai figli Morfin e Merope Gaunt. Ogden convoca Morfin ad un'udienza al Ministero con l'accusa di aver usato la magia contro un Babbano, ma la famiglia Gaunt non gli presta molto ascolto, trattandolo invece con disprezzo e altezzosità. Malgrado lo stato di povertà in cui la famiglia sembra vivere, si scopre infatti che si tratta degli ultimi discendenti viventi di Salazar Serpeverde e che posseggono numerosi cimeli, tra cui un anello nero, che assicurano la purezza di sangue dei loro antenati (per secoli) e la loro discendenza da Salazar.
Arrivano altre due persone, Tom e una ragazza, che non entrano nella capanna, ma le cui voci si sentono da fuori. Morfin dice al padre che sua sorella (Merope) sembra avere un certo interesse per questo Tom (un babbano). Alla notizia, il padre si scaglia contro la ragazza (che già prima aveva maltrattato ripetutamente chiamandola Maganò), ma Ogden lo ferma prima di darsi alla fuga.
Harry e il Preside escono dal ricordo di Ogden. Silente spiega che Merope e Tom erano i futuri genitori di Tom Riddle (Lord Voldemort) e che Marvolo Gaunt era suo nonno (N.B.: probabilmente, per coerenza, Marvolo diventerà Orvoloson nella versione italiana). Silente racconta che Morfin e Marvolo sono stati condannati a un periodo di prigionia ad Azkaban, durante il quale la figlia Merope, rimasta sola e libera, usando la magia ha costretto Tom Riddle a corrispondere il suo sentimento e a sposarla.
Ma il matrimonio ha avuto breve durata. Silente ipotizza che Merope abbia smesso di dare al marito la pozione che probabilmente l'aveva spinto a sposarla e che di conseguenza Tom l'abbia lasciata mentre era incinta. Merope è descritta come una ragazza tutt'altro che attraente. Harry scopre che l'anello del preside è proprio quello appartenuto un tempo a Marvolo; Silente dice di averlo acquistato recentemente in concomitanza con l'inizio dello strano male che sembra rendergli la mano destra come morta.

Il capitolo è incentrato sui provini per la nuova squadra di Quidditch di Grifondoro. Harry è il nuovo capitano. I Cacciatori sono Katie Bell, Demelza Robins e Ginny Weasley; i Battitori Jimmy Perkins e Ritchie Coote; il Portiere è Ron Weasley, e il Cercatore è Harry.
Ron ha prevalso di poco su McLaggen, ma si scopre che è stato decisivo l'aiuto di Hermione (l'ha fatto perché vuole bene a Ron) che ha spinto con la magia McLaggen a buttarsi dalla parte sbagliata in occasione di uno dei rigori tirati dai membri della squadra (solo Harry se ne accorge e Hermione lo ammette davanti a lui che la perdona).
Il trio va a trovare Hagrid. Nessuno di loro ha deciso di continuare a seguire "Cura delle Creature Magiche" per i M.A.G.O. (come quasi tutti gli altri studenti) e questo ha creato un po' di tensione con Hagrid, ma la vera ragione del cattivo umore di quest'ultimo è lo stato in cui versa Aragog, il ragno gigante (Acromantula) che sembra in fin di vita.
La madre di Hannah Abbott viene trovata morta e viene arrestato l'autista del Nottetempo, Stan Picchetto, per sospetta collusione con i Mangiamorte, ma probabilmente si stava solo vantando di essere un Mangiamorte e aveva parlato troppo.
Harry riceve la sua copia nuova di Pozioni Avanzate, ma non rinuncia alla copia del Principe, perché le note scritte a mano per lui sono di grandissimo aiuto.

Harry è molto interessato al suo libro di Pozioni e trascorre gran parte del tempo a leggerlo sdraiato sul suo letto. Molto utili sono alcuni incantesimi suggeriti dal libro, come ad esempio una magia non-verbale per far volare le persone. Questo incantesimo era stato usato anche da suo padre ed era contenuto nelle memorie di Piton. Harry prova ad utilizzare questo incantesimo a letto e per errore fa levitare Ron. In un primo momento sospetta che suo padre possa essere il Principe Mezzosangue, ma poi rammenta che le sue origini erano pure. Harry discute con Hermione sulla pericolosità del principe Mezzo-sangue. Durante il primo fine settimana ad Hogsmeade Katie Bell trova un misterioso pacchetto nei bagni del 'Tre Manici di scopa' e subito comincia a blaterare che deve portarlo ad una persona che si trova ad Hogwarts. Ma poco dopo il pacchetto si rompe svelando al suo interno una collana di opali stregata e appena Katie la tocca rimane sospesa in aria e si copre di ferite. La povera ragazza è costretta ad andare in infermeria a non può giocare la prima partita della stagione di Quiddich.
Silente fissa un'altra lezione con Harry il lunedì sera, cosa che contrasta col professor Slughorn perché anche egli aveva fissato una festa la stesso giorno. Slughorn è determinato ad avere come ospiti alle sue feste Hermione, Ginny ed Harry, ma quest'ultimo è sempre impegnato altrove - o tenta comunque di sfuggire a queste riunioni eccessivamente invadenti.

Arriva finalmente la seconda lezione di Silente. Qui Harry fa un nuovo viaggio nel pensatoio insieme al Preside, questa volta nelle memorie di quest'ultimo! Si assiste così al "reclutamento" di Tom Orvoloson Riddle come studente di Hogwarts da parte di Albus in persona.
Silente visita l'orfanotrofio dove vive Tom Riddle e apprende la sua capacità di usare la magia, il fatto che Tom odia il suo nome ereditato dal padre, il fatto che ama rubare e collezionare gioielli/gingilli delle sue vittime e non ha alcun amico.

Hermione e Ron hanno una discussione riguardo al club di Slughorn durante una lezione di erbologia e Harry nota che fra di loro c'è un certo tipo di attrazione. C'è la prima partita della stagione: Serpeverde contro Grifondoro. Harry è molto preoccupato perché deve sostituire Katie, e come sempre Ron non ha molta fiducia in sè stesso. Harry chiede a Dean Thomas di sostituire Katie. Quando Harry e Ron, tornando da un allenamento, passano per una scorciatoia, trovano Dean e Ginny che si baciano. La cosa non va giù a Ron che urla contro Ginny perché non vuole che si baci in pubblico. Harry prova un moto di gelosia e invidia. Harry versa il Felix Felicis nel bicchiere di Ron, che para tutti i tiri portando Grifondoro alla meritata vittoria. In realtà si scoprirà poi che Harry non aveva versato la pozione di fortuna nel bicchiere di Ron, ma glielo aveva soltanto fatto credere. Draco stranamente non è presente alla sfida e si fa sostituire come Cercatore.

Il capitolo è incentrato sulla festa tenuta da Slughorn, a cui sono invitati Hermione, Harry, Ginny e gli altri membri dello "Slug Club". Harry, dopo aver evitato i doni stregati di molte sue fan, decide di invitare Luna Lovegood, mentre Hermione indispettita dalla relazione di Ron con Lavanda Brown, invita l'odioso McLaggen.
Alla riunione cerca di infiltrarsi anche Malfoy, non invitato, che, sorpreso, viene perdonato da Slughorn. Allora Severus Piton, anch'egli presente all'incontro, porta Draco fuori dalla stanza per parlargli ed Harry li segue di nascosto grazie al suo mantello invisibile. Ascoltandoli da dietro una porta, scopre così la solenne promessa di Piton fatta all'inizio del libro.

Harry, Ron e Ginny tornano alla Tana per Natale. Harry viene a sapere dalla signora Weasley che la battaglia del Ministero della Magia contro i Mangiamorte ha scarsi risultati,e si scopre che il lupo mannaro che morse Lupin era proprio Greyback. Harry scopre inoltre che il libro del Principe Mezzo-sangue è vecchio di 50 anni. Durante il giorno di festa, viene in visita Percy, il quale però, anche se vuol far credere che sia per la famiglia, lo fa solo perché Scrimgeour possa incontrare Harry. In uno scambio di battute tra i due, il ministro chiede a Harry di aiutare il ministero a tirare su il morale della gente, dicendo a tutti di essere il Prescelto. Harry non accetta, perché questo vorrebbe dire diventare una Mascotte. Al rifiuto di Harry, Scrimgeour dice: "sei un uomo di Silente in tutto e per tutto" e se ne va.

Qualche giorno dopo Harry, Ron e Ginny lasciano la Tana per tornare ad Hogwarts dopo i saluti della signora Weasley, ancora commossa per la visita di Percy. Mentre tornano alla torre dei Grifondoro, incontrano Hermione che consegna ad Harry una pergamena di Silente. Qui si scambiano un bacio. Ginny li saluta per andare, pur senza tanto entusiasmo, da Dean. Lavanda raggiunge Ron ed Harry ne approfitta per raccontare ad Hermione di Malfoy e Piton e dell'attività di Lupin, infiltrato fra i lupi mannari per ordine di Silente. Le chiede di Fenrir Greyback ed Hermione gli ricorda che Malfoy ha parlato di Greyback a Sinister come di un vecchio amico di famiglia. Il giorno dopo in sala comune appare un avviso: gli studenti che hanno o stanno per compiere 17 anni potranno frequentare un corso di smaterializzazione. Durante la lezione con Silente, Harry gli racconta del suo incontro con il Ministro e del tentativo di Scrimgeour di coinvolgerlo nelle attività del Ministero, rendendo Harry una specie di mascotte per rassicurare le persone. Parla inoltre di Malfoy e Piton anche con Silente, ma il Preside ribadisce la sua fiducia nel professor Piton, dopo di che racconta ad Harry di come Tom Riddle abbia scoperto di essere un discendente di Serpeverde per parte di madre e gli mostra un frammento di memoria di Morfin, zio di Tom e unico sopravvissuto della sua famiglia. Morfin racconta a Tom che sua madre è stata abbandonata dal marito babbano mentre era incinta. Riddle uccide il padre e i nonni e, dopo aver preso l'anello di Serpeverde, modifica la memoria di Morfin perchè lo zio si accusi del delitto; Morfin Gaunt verrà pertanto imprigionato ad Azkaban, dove rimarrà fino alla morte. Silente mostra ad Harry un altro ricordo, questa volta di un più giovane professor Slughorn che ha riunito gli allievi prediletti, fra cui Tom Riddle, nel suo ufficio. Quando tutti gli altri se ne vanno, Tom chiede al professor Slughorn cos'è l'Horcrux, ma Slughorn dice di non saperne nulla. Harry capisce subito però che il ricordo è frammentario, e che Slughorn l'ha alterato per non mostrare qualcosa di cui si vergogna. Silente ordina allora ad Harry di recuperare il ricordo completo: sarà fondamentale per proseguire le loro lezioni.

È il compleanno di Ron; tra i vari regali di compleanno egli trova un dolce (destinato in realtà a Harry) in cui una ragazza chiamata Romilda Vane ha messo un filtro d'amore. Ron, che è fidanzato con Lavanda, ovviamente viene colto da una immediata e irrefrenabile passione per Romilda. Harry lo porta da Slughorn, l'insegnante di pozioni, per avere un antidoto, e così l'effetto del filtro svanisce.
Slughorn suggerisce di festeggiare con una bevanda (che avrebbe dovuto regalare a Silente), ma appena Ron la ingerisce inizia a comportarsi in modo alquanto strano, come se fosse stato avvelenato. Harry si ricorda di aver letto nel libro del Principe che un rimedio per casi simili potrebbe essere il bezoar (un calcolo che si trova nello stomaco o negli intestini delle capre), lo trova e lo somministra a Ron, che viene poi portato nell'ospedale della scuola.
Resta da chiarire a chi si deve la presenza del veleno in quella bottiglia.

Con i postumi dell'avvelenamento, Ron non è in grado di prendere parte alla partita di Quidditch contro i Tassorosso. McLaggen (che si era classificato secondo portiere nei provini fatti in precedenza per la squadra) non perde l'occasione per proporsi come sostituto ed Harry non può che accettare. Ma McLaggen non si rivela un grande aiuto per la squadra, continuando ad interferire con Harry nella scelta delle strategie e a rimproverare gli altri membri della squadra per ogni sciocchezza. Durante la partita (commentata da Luna Lovegood) Harry e McLaggen hanno diverse discussioni; ad un certo punto il portiere perde il controllo, ruba letteralmente di mano la mazza a uno dei battitori e, per errore, spedisce un Bolide dritto addosso a Harry, che si risveglia alcune ore dopo in infermeria, accanto a Ron.
Ma Harry, più che al Quidditch, pensa a Draco Malfoy. È convinto che stia tramando qualcosa e vorrebbe pedinarlo, ma essendo costretto a letto nell'infermeria non può farlo, così incarica Kreacher (che è ai suoi ordini essenodo ora di suo proprietà) e Dobby (che sebbene non sia tenuto ad obbedirgli, ne è entusiasta) di pedinare Draco e riferirgli poi ogni cosa.
Harry viene anche a sapere da Hagrid che c'è stata una discussione tra Silente e Piton, sebbene l'argomento di tale discussione non sia del tutto chiaro.

Ginny lascia Dean e Ron rompe con Lavanda. Luna Lovegood comunica a Harry la sua prossima lezione con Silente: purtroppo Harry deve ammettere che non è riuscito a recuperare la memoria di Slughorn e il freddo disappunto di Silente lo fa sentire oltremodo colpevole e dispiaciuto.
Silente mostra comunque ad Harry un ultimo ricordo. Voldemort un quinquennio dopo aver lasciato la Scuola ed essersi profondamente immerso nelle arti oscure chiede di incontrare il nuovo Preside di Hogwarts: Albus Silente.
Tom Riddle (in inglese "riddle" singifica "enigma") chiede a Silente di poter insegnare ad Hogwarts; egli aveva già fatto richiesta al conseguimento del sul brillante M.A.G.O., ma era stata declinata dal Preside Dippet a causa della sua giovane età.
Silente, avendo ben chiaro che l'intenzione di Voldemort non era certo insegnare nè tantomeno rivelare cosa aveva fatto lasciata la scuola, ma sfruttare la sua capacità di persuasione sugli studenti verso le arti oscure, rifiuta. Voldemort, da sempre legatissimo alla sua scuola e ai suoi misteri, "la sua vera prima casa", abbandona la scena e il suo più lungimirante professore e avversario. Molto tempo è passato da quando Silente intimò al giovane Tom di restituire i suoi piccoli trofei sottratti ai ragazzini dell'orfanotrofio. Di qui in poi le loro strade si separeranno per sempre.

Da allora non si trovò più un insegnante di Difesa contro le Arti Oscure che rimanesse per più di un anno alla Scuola di Magia e Stregoneria di Hogwarts.

Harry, grazie a Dobby e Kreacher, scopre che Malfoy (trasformato in Tiger oppure Goyle con la Pozione Polisucco) usa la stanza delle Necessità per il suo piano, di cui non si conosce ancora la natura. Harry cerca di entrare nella stanza delle Necessità senza riuscirci, Piton si accanisce ancora contro di lui durante le lezioni, e Mirtilla Malcontenta rivela che ultimamente parla spesso con un ragazzo. Verso la fine del capitolo, Harry incontra una Tonks molto trasandata e si chiede preoccupato se per caso anche lei amasse Sirius.

Harry, dopo aver bevuto un po' della pozione Felix Felicis, va a trovare Hagrid, disperato per la morte del mostruoso ragno Aragog. Lungo la strada incontra Slughorn e coglie l'occasione per invitarlo al funerale del ragno, un Acromantula. Il professore accetta immediatamente, attratto dalla prospettiva di estrarre il veleno molto raro dal terribile ragno. Dopo la sepoltura, i tre bevono alla salute di Aragog, ma mentre Harry si ferma al primo bicchiere, Hagrid e Slughorn si ubriacano, grazie anche all'incantesimo con cui Harry riempie le bottiglie non appena queste sono vuote. Quando Hagrid si addormenta e Slughorn è ormai ubriaco, Harry racconta al professore la terribile morte che Voldemort ha inflitto prima a suo padre e poi a sua madre, allieva prediletta di Slughorn. Il professore si commuove e cede alle insistenti richieste di Harry di consegnargli il ricordo mancante su Voldemort, estraendolo con la bacchetta dalla sua tempia e affidandoglielo in una bottiglietta di vetro.

Dopo essere riuscito, con l'aiuto della pozione Felix Felicis, a convincere il professor Slughorn a donargli il ricordo precedentemente censurato, Harry lo consegna a Silente ed insieme lo ispezionano: l'Horcrux di cui tanto voleva sapere Tom Riddle è un incantesimo di magia nera che permette di "spezzare" la propria anima e inserirne un pezzo in un oggetto, in modo che essa possa sopravvivere qualora il corpo andasse distrutto. Questo equivale a fare un patto col diavolo, ma così si comprende come ha fatto Tom Riddle/Lord Voldemort a rimanere comunque in vita anche dopo che gli rimbalzò contro l'Avada Kedavra che scagliò su Harry. Si viene a sapere poi che Voldemort non solo ha spezzato la sua anima, ma che l'ha spezzata probabilmente in sette parti e che solo scoprendo e distruggendo i sei oggetti più il suo corpo attuale si potrà definitivamente ucciderlo. Due oggetti di questi sei sono già stati trovati e distrutti: il diario di Riddle della "Camera dei Segreti" e l'anello nero (appartenuto alla casata dei Gaunt, discendenti di Serpeverde) che Silente ha liberato dalla maledizione, e che gli è costato una mano. Gli altri rimangono un mistero: si pensa al medaglione di Serpeverde, alla coppa di Tassorosso e a qualche oggetto di Grifondoro o Corvonero (ma di Grifondoro non possiede niente perchè l'unico suo oggetto rimasto è una spada che è però ben custodita al castello: ecco perchè Tom voleva insegnare ad Hogwarts) e naturalmente al serpente di Lord Voldemort, Nagini. Infine Silente cerca nuovamente di far capire a Harry che la profezia ha effetto solo perchè Voldemort ha fatto il grosso errore di avere avuto paura sentendola. Egli scelse Harry come suo possibile nemico mortale e cercò di ucciderlo, non solo creando a lui un destino che prima non aveva, ma dandogli in mano le due armi più forti, ovvero la protezione dell'amore della madre, amore che Voldemort non è in grado di concepire, e un desiderio di vendetta che lo rende unico. Harry fa fatica a comprendere che la sua condizione è solo frutto di una scelta sbagliata di Voldemort.

Harry trova Draco in bagno a piangere con Mirtilla Malcontenta perchè non sa se sarà in grado di compiere il lavoro che Voldemort gli ha affidato, e ha paura di essere ucciso per questo. Quando però Draco nota la presenza di Harry, cerca di scagliare contro di lui la maledizione Cruciatus, ma viene anticipato dall'incantesimo che Harry aveva trovato nel libro del principe: Sectumsempra. Improvvisamente una spada trasparente trafigge Draco riempiendolo di sangue, ed Harry è preso dal panico, ignorando che tale incantesimo fosse così potente. Draco giace a terra, come morto; Piton arriva, pronuncia il contro-incantesimo per ben tre volte, data la potenza dell'incantesimo Sectumsempra, e guarisce le ferite di Draco salvandogli la vita. In seguito chiede ad Harry di dirgli dove aveva imparato tale incantesimo di magia oscura di così tanta potenza. Harry, non ancora esperto di Occlumanzia, non riesce a nascondere di averlo letto in un libro. Piton gli chiede pertanto di portargli tutti i suoi libri, ma Harry gli consegna la copia di Pozioni Avanzate di proprietà di Ron.

Harry comincia ad uscire con Ginny, con cui si è messo insieme la notte della vittoria del campionato di Quiddich da parte di Grifondoro. Una sera, però, viene chiamato improvvisamente da Silente nel suo ufficio, e durante il cammino verso l'ufficio del preside incontra la professoressa Cooman. Lei dice di essere stata aggredita da un ragazzo che stava esultando (probabilmente Draco Malfoy che aveva trovato il passaggio per fare entrare i Mangiamorte nel castello) mentre tentava di entrare nella stanza delle necessità, così Harry la convince a venire con lui da Silente. Dopo aver gettato via le bottiglie di sherry che stava cercando di nascondere nella stanza delle necessità, lei lo segue e comincia a parlare del fatto che è una vergogna avere Fiorenzo come co-insegnante. Poi ricorda il primo incontro con Silente e svela ad Harry che ad aver origliato la Profezia era stato Piton. Il ragazzo lascia indietro la professoressa e corre infuriato dal preside. Qui scatena il finimondo, ma Silente gli assicura che Piton si era pentito proprio sapendo che ad essere morti per colpa sua erano stati Lily e James. Harry si calma, sebbene si trovi in disaccordo con il preside riguardo la presunta innocenza del professor Piton, e Silente lo invita ad accompagnarlo alla ricerca di uno degli Horcrux, nella grotta in cui Riddle un tempo aveva giocato un brutto scherzo ad alcuni bambini del suo orfanotrofio. Harry accetta di buon grado e corre a prepararsi per la prossima avventura.

Silente ed Harry vanno alla ricerca di uno degli Horcrux, in una grotta nascosta vicino al mare. L'Horcrux giace in mezzo ad un lago nero e oscuro dove risiedono gli Inferi (delle specie di zombie). Silente gli raccomanda di non toccare mai l'acqua e lo informa che l'unico elemento che gli Inferi temono è il fuoco. Arrivati al centro del lago grazie ad una piccola imbarcazione che il preside fa emergere dal lago, vedono un calice vicino ad un catino contenente una pozione che emana una luce verde. Rendendosi conto che non è possibile toccare la pozione, Silente dice ad Harry che il solo modo per distruggere l'Horcrux è bere la pozione. Silente la beve, ma arrivato a metà comincia a impazzire e a delirare, così Harry è costretto a versare a forza la pozione nella bocca del preside (come lui gli aveva ordinato nel caso fosse successo qualcosa che gli avesse impedito di bere l'infuso). Dopo l'ultimo sorso Silente sviene, come morto. Harry raccoglie l'Horcrux dal catino, che si rivela essere un medaglione d'oro. Poco dopo Silente si sveglia e chide dell'acqua, così Harry, in preda al panico, prende il calice della pozione e lo riempie con l'acqua del lago circostante, dopo aver provato inutilmente a riempirlo con la magia (infatti la coppa si svuotava subito). Ma la paura di perdere Silente gli fa dimenticare che mai e poi mai avrebbe dovuto toccare l'acqua del lago, causando il risveglio degli Inferi, che poco a poco emergono dal lago e tentano di trascinarlo nell'acqua oscura. Improvvisamente Silente si alza e salva Harry sprigionando un anello di fuoco che li circonda, proteggendoli così dagli assalitori (come mostra l'immagine in copertina). Senza respiro, stremato, Silente si aggrappa ad Harry che lo conduce fuori dalla grotta. Harry non aveva mai visto il suo preside ridotto in quel modo, così con tutte le sue forze si concentra e, pur non avendo ancora il permesso di farlo, si smaterializza portando con sé Silente. Prima di fare ciò, cerca di tranquillizzarlo dicendogli di non preoccuparsi, che andrà tutto bene; e Silente risponde: "Non sono preoccupato, Harry... sono con te".

Harry e Silente tornano ad Hogwarts in tempo per vedere il Marchio Oscuro che campeggi sulla scuola. Silente ordina ad Harry di indossare il mantello dell'invisibilità. Sulla soglia della torre incontrano Draco, che disarma Silente. Il Preside riesce però a lanciare su Harry un incantesimo non verbale che lo blocca, impedendogli così di intervenire in suo aiuto. Pietrificato e coperto dal mantello dell'invisibilità, Harry assiste alla conversazione tra i due. Si scopre che Draco ha cercato fin dall'inizio dell'anno di uccidere Silente, prima con una collana (finita per sbaglio nelle mani di Katie Bell) e poi con il vino avvelenato. Ha inoltre trovato un passaggio attraverso cui i Mangiamorte sono entrati ad Hogwarts (l'armadio conservato nella stanza delle necessità, collegato con l'armadio nel negozio di Sinister). Draco non riesce a decidersi a uccidere Silente, il quale si offre di aiutarlo proteggendo non solo lui, ma anche la madre di Draco, che Voldemort minaccia. Sopraggiungono alcuni Mangiamorte, fra cui il terribile lupo mannaro Greyback, e infine Piton, che non esita ad uccidere Silente lanciandogli contro una Avada Kedavra e dandosi alla fuga insieme a Draco e ai Mangiamorte.

Piton, scappando, dice ad Harry di essere lui il Principe Mezzosangue. Qui inizia un duello molto agguerrito: Piton, però para tutti gli attacchi di Harry e gli sfugge. Harry, terminata la battaglia, torna al corpo di Silente, caduto giù dalla torre di Astronomia. Anche se per lui è difficile credere che il preside sia morto, gli si avvicina, ed estrae dalla tasca di Silente il medaglione raccolto nella grotta. Completamente indignato, scopre che è un falso e dentro il medaglione trova un messaggio, di un certo R.A.B., per Voldemort, in cui dice di averlo gabbato, riuscendo a prendere quell'Horcrux, e che intende distruggerlo, perchè così non possa più essere immortale... Anche se fosse così, Harry rimane molto deluso: significa che ciò per cui Silente aveva lottato portandolo infine alla morte, poichè si era indebolito, era solo un falso.

Harry va in infermeria per sapere chi è morto, e scopre che stanno tutti bene, più o meno, a parte Bill, il fratello di Ron, che è stato morso dal lupo mannaro Greyback, che si trova in una situazione unica: non si sa cosa succede a chi viene morso da un lupo mannaro in una notte senza luna piena. Fleur conferma il suo amore, anche se il ragazzo si trova in quelle condizioni, e finalmente Molly Weasley la accetta come nuora. Tonks dice a Lupin che per lei è lo stesso: infatti lei è innamorata di lui, ma lui non vuole metterla in pericolo e quindi la allontana, rendendola così triste (da qui si scopre la causa dell indebolimento del suo potere e del cambiamento di forma del suo Patronus). Osservando questa scena, però, Lupin comincia a farci un pensierino... La McGranitt, nuova preside, convoca i capi delle case (Slughorn per Serpeverde, dopo la fuga di Piton), Hagrid e Harry, per conoscere il loro parere sulla riapertura della scuola, ma tutti sanno che non sarà più lo stesso, quindi la situazione rimane incerta. Inoltre, la preside chiede a Harry cosa hanno fatto lui e Silente prima che questi morisse, ma Harry si rifiuta di dirlo, tenendo fede alla promessa fatta al vecchio preside. Si decide infine di trattenere gli studenti fino al funerale di Silente.

In questo ultimo capitolo gli studenti di Hogwarts assistono al funerale di Silente, così come gran parte del mondo magico che è giunto fin lì per rendere omaggio al mago scomparso. Perfino i centauri e le creature marine che vivono nel lago porgono i loro rispetti a Silente. Hermione scopre che Eileen Prince (eng. per "principe") era la madre di Severus Piton, Harry riflette su quanto ha scoperto riguardo agli Horcruxes e dopo il funerale parla con Ginny dicendole che, nonostante sia innamorato di lei, non possono più stare insieme almeno fino a quando tutta la faccenda non sarà terminata, perché fino a quel momento tutti saranno in pericolo. i membri dell'ordine della fenice nel momento in cui sanno che Piton ha ucciso Silente si rammaricano e pensano a tutte le occasioni che avevano per fermarlo. Il nuovo Ministro della Magia tenta nuovamente di portare Harry dalla sua parte, ma il giovane mago ribadisce ancora una volta di essere sempre e comunque un uomo di Silente. Alla fine annuncia a Ron e ad Hermione che l'anno successivo non tornerà ad Hogwarts per dedicarsi alla sua ricerca degli Horcrux in modo tale da uccidere Lord Voldemort una volta per tutte e i due amici ribadiscono che resteranno al suo fianco, ovunque deciderà di andare anche fuori da Hogwarts.